Tôdai-ji ble dermed hovedtemplet for for kokubunji- 国分寺 systemet og et sentrum for utdanningen av munkenes studier av den buddhistiske læren. Templet ble også hovedkvarter for den læremessig sett mest omfattende av de ulike skole-retninger som preget på denne tiden, nemlig Kegon-buddhismen 華厳宗. Templet regner presten Ryôben 良弁 (689-773) som sin grunnlegger fordi han var dets første abbed. Sammen med keiser Shômu 聖武 og munken Gyôgi 行基 (og ifølge tempeltradisjonen også den indiske munken Bodhisena) spilte han en sentral rolle ved etableringen av templet som nasjonalt kultsenter. Som et nasjonalt buddhistisk senter, fikk templet særskilt ansvar for ritualer knyttet til nasjonens fred og velferd.

I år 855 fant der sted et stort jordskjelv i Nara-området, og skjelvet førte til at Buddhas hode falt ned. Statuen ble imidlertid raskt satt i stand igjen, men i årene som fulgte, ble flere av bygningene på tempelområdet satt i brann av lynnedslag. I 1180 ble mer enn halvparten av tempelområdet ødelagt, inkludert Buddha-hallen, som følge av konflikten mellom Taira- og Minamoto-klanene. Året etter ble gjenoppbygningen av templet satt i gang av munken Chôgen 重減 (1121-1206; bildet til venstre) med støtte fra den seirende klanen, Minamoto, og i 1185 ble den store buddha-statuen gjeninnviet. Det tok imidlertid 10 år før selve buddha-hallen på ny sto ferdig. I forbindelse med denne restaureringen ble også den store tempelporten gjenoppbygd. I denne porten står det to store vokterskikkelser, Ni-ô (仁王 "de to konger") . Restaureringsarbeidet under Chôgens ledelse tok hele 20 år, og under hele Kamakura-perioden (1185-1333) var templet et viktig sentrum for buddhistiske studier.

I 1567 brant imidlertid templet på bytt ned i forbindelse med kampene mellom de to klanene Miyoshi og Matsunaga. På grunn av de nasjonale stridighetene tok det lang tid før gjenoppbygningen kunne ta til. Det var først midt i Edo-perioden da munken Kôkei 公慶 (1648-1705) fikk tillatelse av shogunatet til å samle inn midler fra hele landet til å sette templet i stand igjen. Resultatet var en gjeninnvielse av templet i 1692. Den store buddha-bygningen ble først gjenåpnet i 1709.
 

I begynnelsen Meiji-perioden (1868), ga staten ordre til at shinto skulle adskilles fra buddhismen. Store tempelområder ble konfiskert fra buddhismens templer, og en tid så det ut til at hele Tôdai-ji komplekset sto i fare for å bli utradert. Heldigvis gled den anti-buddhistiske stemningen i nasjonen over etter hvert, og Tôdai-ji ble reddet. Like etter århundreskiftet 1900 ble det utført omfattende restaureringsarbeider på templet. Dette skjedde også i løpet av 1970-årene med tanke på å bevare mest mulig av de uerstattelig kulturskattene templet hadde i sitt eie. I dag er templet et av de mest populære reisemål for både japanere og utlendinger på besøk i Japan.

Buddha-hallen, daibutsu-den 大仏殿, regnes som den største tre-bygningen i verden i dag til tross for at da denne ble gjenoppbygd siste gang på slutten av 1600-tallet, maktet man av økonomiske årsaker ikke å gjenreise den i sin fulle størrelse. Dagens versjon er likevel imponerende: 57 meter bred, 50 meter lang og nesten 48 meter høy. Høyden og bredden er som den originale bygningen, men lengden ble redusert til to tredjedeler av den opprinnelige bygningen.

Statuen av Vairocana Buddha er også imponerende stor. Den er 15 meter høy, veier over 510 tonn og er plassert på en lotusformet støtte på 3 meter. Til den opprinnelige statuen gikk det med 440 kg gull (gullfolien er borte på den statuen som i dag står i templet). Vairocana er den buddha som omtales i skriftet Avatamsaka sutra, hovedskriftet til Kegon-buddhismen 華厳宗. Skriftet skildrer buddhas opplysning i kosmiske termer: i sin opplysning transcenderer buddha både tid og rom og beskriver Vairocanas verden som umåtelig stor og vakker, og alt som er - fugler, blomster, vann, osv. - bidrar til å vitne om Vairocanas lære som frelser alle levende vesener. Sutraen legger også stor vekt på at alt intet i kosmos eksisterer i isolasjon, men er til i gjensidig avhengighet av alle andre ting, og at hele universet er inkludert i Vairocanas visdom. Avatamsaka sutra ble på den tid Tôdai-ji ble bygget, ansett som den mest fundamentale og viktigste av alle sutraene til forståelse av buddhas lære. En særskilt seremoni for utbredelsen av Avatamsaka sutraen finner sted i Tôdai-ji hvert år den 16. desember.